Fernab der Menschen muss Optimus Prime den Untergang seiner Heimatwelt Cybertron akzeptieren. Doch noch besteht Hoffnung für den toten Planeten. Diese harrt in Form eines rätselhaften Medaillons irgendwo auf der Erde ihrer Entdeckung. Doch die Rettung Cybertrons hätte gleichzeitig die Zerstörung der Erde zur Folge, was scheinbar nur Cade Yeager (M. Wahlberg) verhindern kann, denn als Nachfahre der Ritter der Tafelrunde, die viele hundert Jahre zuvor einen Schwur darauf leisteten, das Medaillon zu beschützen, scheint sich sein Schicksal darin zu erfüllen, das Artefakt in Sicherheit zu bringen. Gemeinsam mit seinem treuen Begleiter Bumblebee, Lord Edmund Burton (A. Hopkins) und der Historikerin Vivien Wembley (L. Haddock) stellt er sich der Bedrohung durch Optimus Prime entgegen. Und während die ehemaligen Verbündeten gegeneinander kämpfen, nutzt der widerauferstandene Megatron die Gunst des Chaos, um selbst die Welt zu vernichten...