Einst galt er als Gott, vereinte er doch zahlreiche Superkräfte auf sich, unter anderem Unsterblichkeit. Doch diese Zeiten sind lange her und so verwundert es den wiedererwachten Apocalypse (O. Isaac), was aus der Welt geworden ist. Er, der erste und mächtigste Mutant, entschließt sich deshalb, die gesamte Erde auszulöschen. Zur Unterstützung rekrutiert er mächtige Mutanten, die seine Vision teilen. Ein desillusionierter Magneto (M. Fassbender) hilft ihm genauso wie Psylocke (O. Munn). Doch die Menschheit steht nicht allein. Unter Führung von Charles Xavier (J. McAvoy) bildet sich eine neue Gruppe des Widerstands. Junge Mutanten, die der Welt etwas geben möchten und ihre Fähigkeiten für das Gute einsetzen wollen. Darunter sind neben Jean Grey (S. Turner), Scott Summers (T. Sheridan) und Ororo Munroe (A. Shipp) auch alte Bekannte wie Quicksilver (E. Peters) und Beast (N. Hoult). Eine entscheidende Rolle wird aber Raven aka Mystique (J. Lawrence) spielen, denn ihre Fähigkeiten haben schon so manche Schlacht entschieden. Für welche Seite wird sie sich entscheiden ..?